В мире, опустошённом смертоносной грибковой инфекцией, превращающей людей в агрессивных существ, выживание стало единственной целью. В центре этой мрачной реальности — Джоэл, закалённый годами утрат и жестокости контрабандист, которому поручают опасную миссию: тайно переправить через страну юную Элли. Сначала это простая сделка, но по мере их трудного путешествия по руинам Америки всё меняется. Они сталкиваются не только с заражёнными, но и с другими выжившими, чьи моральные принципы были искажены отчаянием. Постепенно между Джоэлом и Элли рождается хрупкая, но мощная связь, похожая на узы отца и дочери, которая заставляет Джоэла задуматься, сколько человечности в нём осталось. Их путь увенчивается шокирующим открытием: иммунная система Элли является ключом к созданию вакцины, но для этого ей придётся пожертвовать своей жизнью. Перед лицом этой невыносимой правды Джоэл принимает судьбоносное решение. Он прорывается через лабораторию «Светлячков», уничтожая её и убивая врачей, чтобы спасти Элли, лишив человечество потенциального спасения, но вернув себе смысл жизни в лице девочки, которую он теперь называет дочерью, скрывая от неё страшную правду о её спасении. Спустя несколько лет относительного спокойствия в Джексоне, новая угроза нарушает их хрупкий мир. Повзрослевшая Элли, разрываемая невысказанными обидами и травмой прошлого, оказывается втянутой в смертельную спираль мести. Когда трагическое событие обрушивается на их сообщество, Элли отправляется в опасное путешествие, чтобы найти и покарать виновных. Её путь ведёт её через величественные, но опасные пейзажи, где она сталкивается с могущественной и безжалостной религиозной сектой, которая устроила свой оплот в руинах Сиэтла. Параллельно мы становимся свидетелями другой истории — истории Эбби, солдата этой самой секты, чья собственная жизнь была разрушена поступком Джоэла. Её мотивация, основанная на утрате и жажде возмездия, оказывается зеркальным отражением мотивов Элли. Их судьбы неумолимо переплетаются, заставляя игрока увидеть историю с обеих сторон баррикад. Это путешествие заставляет Элли столкнуться с разрушительными последствиями её одержимости, ставя под вопрос саму природу справедливости, прощения и цены, которую мы платим за любовь и месть. Финальное противостояние становится не триумфом, а горьким и опустошающим актом, оставляющим героиню на распутье, с призраками прошлого и неопределённым будущим, где её физические и эмоциональные шрамы навсегда изменят её.